Als Ayato Kamina von einem blaublütigen Mann angegriffen wird, beginnt er zu realisieren, dass etwas nicht stimmt im Tokyo des 21. Jahrhunderts. Er wird von einem Mädchen gerettet, die ihn zu einem riesigen Ei inmitten seiner Stadt führt, aus dessen Innerem ein Roboter, RahXephon entschlüpft. Sein Leben sollte sich grundlegend ändern. Jetzt ist er der Pilot von RahXephon und die letzte Chance von Tokyo, die unter der Kontrolle geheimnisvoller Kreaturen zu stehen scheint.